Die nach den von Thanos verursachten Schäden verbliebenen Guardians of the Galaxy versuchen, sich an ihr neues Leben auf dem Planeten Knowhere zu gewöhnen. Doch besonders Peter Quill leidet noch immer sehr unter dem Verlust von Gamora. Dann meldet sich Rockets turbulente Vergangenheit zu Wort und Peter muss sein Team erneut zusammenbringen, um mit vereinten Kräften das Universum zu verteidigen und Rockets Leben zu retten. Eine Mission, die bei einem Scheitern möglicherweise das Ende der Guardians bedeuten könnte.
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